Influence of Mycorrhizal Fungi Inoculation on Growth Characteristics, Membrane Stability, Relative Water Content and Elements uptake of Coriander under Cadmium Stress

Document Type : Research Paper

Authors

1 M.Sc. Student, Dep. of Horticultural Science, Faculty of Agriculture, Ferdowsi University of Mashhad

2 Associate Professor., Dept. of Horticulture Science, Faculty of Agriculture, Ferdowsi University of Mashhad

Abstract

Heavy metals are one of the pollutants in the ecosystem. They are of great importance due to their specific physiological effects on living organisms, even at low concentrations. Cadmium is one of the most important heavy metals due to its high mobility in the soil, and high solubility in water and soil. For this purpose, a pot experiment was carried out in a completely randomized design with factorial arrangement and two factors and three replications at the Faculty of Agriculture, Ferdowsi University of Mashhad, to evaluate the growth characteristics, membrane stability, relative water content and uptake of some nutrients in coriander (Coriandrum sativum L.) under heavy metal stress and mycorrhizal inoculation. The first factor was cadmium nitrate in 4 levels of 0, 40, 20, 80 mg/kg soil, and the second factor was mycorrhiza in 3 levels (without fungi inoculant, Funnetiformis mosseae, and Rhizophagus intraradicese). The results showed that with increasing stress levels, the membrane stability index, root colonization percentage, and the concentration of nitrogen, phosphorus, potassium, calcium, iron, and zinc in coriander were significantly reduced. While increasing cadmium concentration in soil, increased significantly cadmium concentration and relative water content of leaf (p ≤ 0.01). However, the mycorrhiza inoculation reduced the harmful effects of cadmium in the plant. The highest concentrations of nitrogen (3.08%), phosphorus (0.126%), calcium (2.92%), magnesium (0.85%), and zinc (121 mg/kg) were observed in mycorrhizal fungi application. Funnetiformis mosseae was more effective than Rhizophagus intraradices with a 42% decrease in cadmium concentration of leaf at the highest level of soil cadmium contamination (80 mg/kg cadmium nitrate). Inoculation with mycorrhizal fungi (especially Funnetiformis mosseae) increased plant tolerance against cadmium stress. So, plants inoculated with mycorrhizal fungi had higher growth and yield than non-inoculated plants, and their application in these conditions is recommended.

Keywords


  1. اسدی‌کرم، ا.، اسرار، ز. و کرامت، ب. 1395. تأثیر کاربرد متیل‌جاسمونات بر محتوای پرولین و جذب عناصر مس، آهن، روی و منیزیم در گیاه شاهی (Lepidium sativum) تحت سمیت مس. مجله پژوهش­های گیاهی. 29(2): 243-253.
  2. اسماعیل‌پور، ب. و امانی، ن. 1393. بررسی تأثیر تلقیح با قارچ میکوریز بر رشد و جذب عناصر ” غذایی کاهو رقم “سیاهو  (Lactuca .sativa L.)  مجله مدیریت خاک و تولید پایدار. 4(2):49-69.    
  3. امامی، ع. 1375. روش­های تجزیه گیاه. انتشارات مؤسسه تحقیقات خاک و آب. نشریه فنی شماره 82 ، ص. 128.
  4. اصغری‌پور، م.، پاداش، ع. و قنبری، ا. 1395. اثر سالیسیلیک اسید بر غلظت برخی عناصر غذایی، پروتئین و آنزیم‌های آنتی‌اکسیدانی ریحان (Ocimum basilicum) تحت تنش سرب. زیست‌شناسی گیاهی ایران. 8(27): 17-32.  
  5. برین، م.، رسولی صدیقانی، م. و خداوردیلو، ح. 1394. بررسی تأثیر مایه‌زنی میکروبی بر خصوصیات کمی و کیفی گیاه گل گندم (Centaurea cyanus) در یک خاک آلوده به کادمیم. نشریه زیست‌شناسی خاک. 3(2): 149-137.
  6. پیردشتی، ه.، خالوندی، م.، عامریان، م.، برادران فیروزآبادی، م. و غلامی، ا. 1396. برهمکنش قارچ Piriformospora indica  با گیاه نعناع فلفلی (Mentha piperita) بر کمیت وکیفیت اسانس و برخی پارامترهای فیزیولوژیک تحت تنش شوری. فرایند وکارکرد گیاهی.  21(6):169-184.  
  7. تبریزی، ل.، محمدی، س.، دلشاد، م. و متشرع‌زاده، ب. 1394. تأثیر قارچ مایکوریزا بر رشد و عملکرد گیاه دارویی رزماریی (Rosmarinus officinalis L.) در شرایط تنش سرب و کادمیوم. فصلنامه علوم محیطی. 2: 37-48.  
  8. خداوردیلو، ح.، کریمی، ا. و رسولی صدیقانی، م. 1396. پیامد مایه زنی میکروبی بر رشد، جذب آهن و روی و پاسخ بیوشیمیایی بنگ‌دانه (Hyoscyamus niger) در تنش سرب. نشریه آب و خاک (علوم و صنایع کشاورزی). 31(5): 1340-1354.
  9. دانش‌فر، ا.، اصغرزاده، ن.، اوستان، ش. و خوش‌رو، ب. 1397. نقش قارچ Rhizophagus irregularis  در تعدیل جذب سرب توسط آفتابگردان. دانش کشاورزی و تولید پایدار. 28(1): 37-50.
  10. ذوالفقاری، م.، ناضری، و.، سفیدکن، ف. و رجالی، ف. 1393. بررسی تأثیر گونه­های مختلف مایکوریزا بر ویژگی­های رشدی و میزان اسانس گیاه دارویی ریحان  .Ocimum basilicumمجله تولیدات گیاهی، 37 (4): 47-56.
  11. سیروس‌مهر، ع.، مزارعی، ا. و بابایی، ز. 1396. تأثیر قارچ مایکوریزا بر برخی خصوصیات مورفولوژیکی و فیزیولوژیکی خارمریم (Silybum maranum (L.) Gaertn.) تحت تنش خشکی. تحقیقات گیاهان دارویی و معطر ایران. 33(4): 620-635.     
  12. سالاردینی، ع. ا. 1387. حاصلخیزی خاک، انتشارات و چاپ دانشگاه تهران، چاپ هشتم. ص. 300-200
  13. شمشیرگران، ز.، سعید نعمت‌پور، ف. و صفی‌پور افشار، ا. 1394. تاثیر همزیستی میکوریزایی بر رشد، برخی صفات فیزیولوژیکی و تجمع کادمیوم در گیاه سیاهدانه ((Nigella sativa L.. فرآیند و کارکرد گیاهی. 5(17): 133-144.
  14. شیرمردی، م.، ثواقبی، غ.، خاوازی، ک.، فرحبخش، م.، رجالی، ف. و سادات، ع. 1389. بررسی برهمکنش قارچ میکوریز و باکتری سودوموناس بر پتانسیل آب برگ و عملکرد دو رقم آفتابگردان(Heliantus annuus L.) در یک خاک شور. مجله تحقیقات آب و خاک ایران. 41: 221-228.  
  15. شکری، ز.، برومند، ن.، سرچشمه‌پور، م. و علیزاده، ح. 1394. ﺗﺄﺛﯿﺮ ﻗﺎرچ ﻣﯿﮑﻮرﯾﺰا- آرﺑﻮﺳﮑﻮﻻر ﺑﺮ ﮔﯿﺎه ﭘﺎﻻﯾﯽ ﮐﺎدﻣﯿﻢ ﺗﻮﺳﻂ ﮔﻞ ﺟﻌﻔﺮی زﯾﻨﺘﯽ (Tagetes erecta). نشریه مدیریت خاک و تولید پایدار. 6(1): 191-204. 
  16. عباس‌زاده، ب. و ذاکریان، ف. 1393. میزان جذب عناصر در بادرنجبویه (Melissa officinalis L.) تحت تاثیر دو گونه قارچ آربسکولار، قارچ شبه مایکوریزا و ورمی کمپوست. تحقیقات گیاهان دارویی و معطر ایران. 22(1): 47-59.  
  17. عماد، م. 1378. شناسایی گیاهان دارویی، صنعتی، مرتعی و جنگلی . جلد دوم. انتشارات توسعه روستایی. ص. 160.
  18. نورانی آزاد، ح. و کفیل زاده، ف. 1390. ﺗأﺛﯿﺮ ﺳﻤﯿﺖ ﮐﺎدﻣﯿﻮم ﺑﺮ رﺷﺪ، ﻗﻨﺪﻫﺎی ﻣﺤﻠﻮل، رﻧﮕﯿﺰه­ﻫﺎی ﻓﺘﻮﺳﻨﺘﺰی و ﺑﺮﺧﯽ آﻧﺰﯾﻤﻬﺎ در ﮔﻠﺮﻧﮓ (Carthamus tinctorius L.). زیست شناسی ایران. 24(6): 858-867.   
  19. محمدی، س.، تبریزی، ل.، دلشاد، م. و متشرع‌زاده، ب. 1392. بررسی رشد و عملکرد گیاه دارویی همیشه بهار ((Calendula officinalis L.‌ در شرایط همزیستی با قارچ مایکوریزا آربوسکولار و تنش فلزهای سنگین. نشریه کشاورزی بوم شناختی. 3(2): 48-59.  
  20. محمد خانی، ز.، برادران فیروزآبادی، م.، پارسائیان، م. و قربانی، ه. 1393. اثر محلول پاشی آسکوربات بر عملکرد و برخی از ویژگی های فیزیولوژیک لوبیا سبز تحت شرایط جذب برگی سرب و نیکل. پژوهش در اکوسیستم های زراعی. 1(4): 1-11.  
  21. یوسفی‌راد، م.، معصومی‌ زواریان، ا. و اصغری، م. 1394. بررسی اثرات قارچ میکوریزا بر روی خصوصیات کمی و کیفی گیاه دارویی انیسون (Pimpinella anisum) تحت تنش شوری. فصلنامه گیاهان دارویی. 56(4): 139-148.  
  22. نورانی آزاد، ح. و کفیل زاده، ف. 1390. ﺗأﺛﯿﺮ ﺳﻤﯿﺖ ﮐﺎدﻣﯿﻮم ﺑﺮ رﺷﺪ، ﻗﻨﺪﻫﺎی ﻣﺤﻠﻮل، رﻧﮕﯿﺰه ﻫﺎی ﻓﺘﻮﺳﻨﺘﺰی و ﺑﺮﺧﯽ آﻧﺰﯾﻤﻬﺎ در ﮔﻠﺮﻧﮓ (Carthamus tinctorius L.). زیست شناسی ایران. 24(6): 858-867.
  23. Agrawal, S.B. and Mishra, S. 2009. Effects of supplemental ultraviolet-B and cadmium on growth, antioxidants and yield of Pisum sativum L. Ecotoxicology and Environmental Safety 72(2): 610-618.
  24. Akay, A. and Koleli, N. 2007. Interaction between cadmium and zinc in barley (Hordeum vulgare L.) grow under field conditions. Bangladesh Journal of Botany 36: 13-19.
  25. Alloway, B.J., 2001. Heavy Metals in Soil. New York: John Wiley and sons Inc, pp. 20-28.
  26. Alloway. B. l. 2005. Heavy metals in soils: Lead. BLackieand son Ltd. Glasgow and London, pp. 177-196.
  27. Alloway, BJ. 2010. Heavy Metals in Soil (Third edition). John Wiley and Sons, New York, USA.
  28. Annan, K., Kojo, A.I., Cindy, A., Samuel, AN. and Tunkumgnen, BM. 2010. Profile of heavy metals in some medicinal plants from Ghana commonly used as components of herbal formulations. Pharmacognosy Research 2(1): 41-50.
  29. Bhat, N.A, Mir, A.H., Lal, E.P. and Rather, M.A. 2014. Antagonistic effect of calcium (Ca2+) on cadmium (Cd) viz. chlorophyll, protein and oil yield of mustard plant (Brassica juncea L.) var. pusa bold. International Journal of Development Researc 4(3): 683-687.
  30. Biro, I., and Takacs, T. 2007. Effects of Glomus mossea strains of different origin on plant macro and micronutrient uptake in Cd polluted and unpolluted soils. Acta Agronomica Hungarica 55(2): 183-192.
  31. Brennan, E.W. and Lindsay, W.L. 1998. Reduction and oxidation effect on the solubility and transformation of iron oxides. Soil Science Society of America Journal 62(4): 930-937.
  32. Burd, G.I., Dixon, D.G. and Glick, B. 2000. Plant growth-promoting bacteria that decrease heavy metal toxicity in plants. Canadian Journal of Microbiology 46(3): 237-245
  33. Cantrell, I.C. and Linderman, R.G. 2001. Preinoculation of lettuce and onion with VA mycorrhizal fungi reduces deleterious effects of soil salinity. Plant and Soil 233(2): 269-281.
  34. Chen, B.D., Liu, Y., Shen, H., Li, X.L. and Christie, P. 2004. Uptake of cadmium from an experimentally contaminated calcareous soil by arbuscular mycorrhizal maize (Zea mays L.). Mycorrhiza 14(6): 347-354.
  35. Ghoulam, C., Foursy, A. and Fares, K. 2002. Effects of salt stress on growth inorganic ions and proline accumulation in relation to osmotic adjustment in five sugar beet cultivars. Environmental and Experimental Botany 47(1): 39-50.
  36. Curaqueo, G., Schoebitz M., Borie F., Caravaca F. and Roldan A. 2014. Inoculation with arbuscular mycorrhizal fungi and addition of composted olive-mill waste enhance plant establishment and soil properties in the regeneration of a heavy metal-polluted environment. Environmental Science and Pollution Research 21(12): 7403-7412.
  37. Cong, T., ChunRong, Z. and HuaiMan, C. 2002. Effect of heavy metals on phosphorus retention by typic udic Ferrisols. Equilibrium and Kinetics. Pedospher 12(1):15-24.
  38. Dalp‚ Y. 1993. Vesicular Arbuscular Mycorrhiza. In: Carter, M. R. (ed.), Soil Sampling and Methods of Analysis. Lewis Publisher, pp. 287-301
  39. Das, P., Samantaray, S. and Rout. G.R. 1997. Root studies on cadmium toxicity in plants: A review. Environmental Pollution 98(1): 29-36.
  40. Demir, S. 2005. Influence of arbuscular mycorrhiza on some physiological growth parameters of pepper. Turkish Jornal of Biology 28(2-4): 85-90
  41. Gonzalez-Guerrero, M., Azcon-Aguilar, C., Mooney, M., Valderas, A., MacDiarmid, C.W., Eide, D.J., and Ferrol, N. 2005. Characterization of a Glomus intraradices gene encoding a putative Zn transporter of the cation diffusion facilitator family. Fungal Genetics and Biology 42(2): 130-140.
  42. Gurrea, N.B., de Almeida Melo, E. and Mancini Filho, J. 2005. Antioxidant compounds from coriander (Coriandrum sativum) etheric extract. Journal of Food Composition and Analysis, 18(2-3): 193-199.
  43. Hammer, E.C., Nasr, H., Pallon, J., Olsson, P.A. and Wallander, H. 2011. Elemental composition of arbuscular mycorrhizal fungi at high salinity. Mycorrhiza 21(2):117-129.
  44. Hawkins, H.J. and George, E., 2001. Reduced 15 Nnitrogen transport through arbuscular mycorrhizal hypha to Triticum aestivum L. supplied with ammonium vs. nitrate nutrition. Annals of Botany 87(3): 303-311.
  45. Heavy Metals in Soil. New York: John Wiley and sons Inc, pp. 20-28.
  46. Huang, Z., Pan, X.D., Wu, P.G., Han, J.L. and Chen, Q. 2014. Heavy metals in vegetables and the health risk to population in Zhejiang China. Food Control 36(1): 248-252.
  47. Janouskova, M., Pavlikova, D., Macek, T.  and Vosatka, M. 2005. Influence of arbuscular mycorrhiza on the growth and cadmium uptake of tobacco with inserted metallothionein gene. Applied Soil Ecology 29(3): 209-214.
  48. Jayakumari, K., Jaleel, CA. and Vijayarengan, P. 2007. Changes in growth, biochemical constituents, and antioxidant potentials in radish (Raphanus sativus L.) under Cobalt stress. Turkish Journal of Biology 31(3): 127-136.
  49. Karimi, A., Khodaverdiloo, H., Sepehri, M. and Rasouli Sadaghiani, M.H. 2011. Arbuscular mycorrhizal fungi and metal contaminated soils. African Journal of Microbology Research 5(13): 1571-1576.
  50. Kaur, N. and Jhanji, S. 2016. Effect of soil cadmium on growth, photosynthesis and quality of Raphanus sativus and Lactuca sativa. Journal of Environmental Biology 37(5): 993-997.
  51. Khan, N.A., Ahmad, I., Singh, S. and Nazar, R. 2006. Variation in growth, photosynthesis and yield of five wheat cultivars exposed to cadmium stress. World Journal of Agricultural Sciences 2(2): 223-226.
  52. Lasat, M.M. 2002. Phytoextraction of toxic metals–A review of biological mechanisms. Journal of Environmental Quality 31(1): 109-120
  53. Leyval, C., Joner, E., Del Val, C. and Haselwandter, K. 2002 Potential of arbuscular mycorrhizal fungi for bioremediation. In:  Gianinazzi, S., Schuepp, H., Barea J.M. and Haselwanctter K. (eds) Mycorrhizal Technology in Agriculture.  Birkhäuser Velag/Swilzeland, Pp. 175-186.
  54. Long, X.X., Yang, X.E. and Ni, W.Z. 2002. Current status and perspective on phytoremediation of heavy metal polluted soils. Journal of Applied Ecology 13: 757- 62.
  55. Mishra, V., Gupta, A., Kaur, P., Singh, S., Singh, N., Gehlot, P. and Singh, J. 2016. Synergistic effects of Arbuscular mycorrhizal fungi and plant growth promoting rhizobacteria in bioremediation of iron contaminated soils. International Journal of Phytoremediation 18(17): 697-703.
  56. McIntyre, T. 2003. Phytoremediation of heavy metals from soils. Advances in Biochemical Engineering/Biotechnology 78: 97-123.
  57. Neumann, E. and Eckhard, G. 2010. Nutrient Uptake: The Arbuscular Mycorrhiza Fungal Symbiosis as a Plant Nutrient Acquisition Strategy. Pp. In: Koltai, H. and Kampulink, Y. (eds). Arbuscular Mycorrhizas: Physiology and Function. Pp. 137-167.
  58. Nikolic, N., Kogic, D., Pilipovic, A., Pajivic, S., Krstic, B., Borisev, M. and Orlovic, S. 2008. Responses of hybrid poplar to cadmium stress photosynthetic characteristics, cadmium and proline accumulation and antioxidant enzyme activity. Acta Biologica Cracoviensia Series Botanica 50(2): 95-103.
  59. Orlowska, E., Godzik, B. and Turnau, K. 2012. Effect of different arbuscular mycorrhizal fungal isolates on growth and arsenic accumulation in Plantago lanceolata L. Environmental Pollution 168: 121-130.
  60. Qindar, A. 1995. Potassium and sodium contents of shoot and laminae of rice cultivars and their sodicity tolerance. Journal of Plant Nutrition 18: 2281-2286.
  61. Philips, JM. and Hayman, DS. 1970. Improved procedures for clearing roots and staining parasitic and vesicular arbuscular mycorrhizal fungi for rapid assessment of infection. Transactions of British Mycological Society 55: 158–161.
  62. Rehman, F., Khan, F.A., Varshney, D., Naushin, F. and Rastogi, J. 2011. Effect of cadmium on the growth of tomato. Journal of Biology and Medicine 3(2): 187-190.
  63. Rai, V. and Mehrotra, S. 2008. Chromium-induced changes in ultra morphology and secondary metabolites of Phyllanthus amarus Schum & Thonn. an hepatoprotective plant. Environmental Monitoring Assessment 147(1-3): 307-315.
  64. Ryan, J., Estefan, G. and Jaldappa, S. 2000. Spectrophotometric determination of selenium (IV) using methdilazine hydrochloride. Turkish Journal of Chemistry 24: 287-290.
  65. Saia, S., Ruisi, P., Garcia-Garrido, J.M., Benitez, E., Amato, G., and Giambalvo, D. 2012. Can arbuscular mycorrhizal fungi enhance plant nitrogen capture from organic matter added to soil? 17 Nitrogen Workshop. 26 to 29 June, Wexford, Ireland.
  66. Sairam, RK. and Srivastava, GC. 2002. Changes in antioxidant activity in sub-cellular fractions of tolerant and susceptible wheat genotypes in response to long term salt stress. Plant Science 162(6): 897-904
  67. Sharma, R.K., Agrawal, M., and Agrawal, S.B.  2008. Interactive effects of cadmium and zinc on carrots: Growth and biomass accumulation. Journal of Plant Nutrition 31(1): 19-34.
  68. Sharmila, P., Kumari, P.K., Singh, K., Prasad, N.V.S.R.K. and Pardha-Saradhi, P. 2017. Cadmium toxicity-induced proline accumulation is coupled to iron depletion. Protoplasma 254(2): 763-770.
  69. Song, H. 2005. Effects of VAM on host plant in the condition of drought stress and its Mechanisms. Electronic Journal of Biology 1(3): 44-48.
  70. Smith, S.E. and Read, D.J. 2008. Mycorrhizal Symbiosis, 3rd edition. Academic Press, London, UK.
  71. Street, R.A., Kulkarni, M.G., Stirk, W.A., Southway, C. and Van Staden, J. 2007. Toxicity of metal elements on germination and seedling growth of widely used medicinal plants belonging to hyacinthaceae. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology 79(4): 371-376.
  72. Wong, MK., Chuah, GK., Koh, LL., Ang, KP. and Hew, CS. 1984. The uptake of cadmium by Brassica chinensis and its effect on plant zinc and iron distribution. Environmenal and Experimental Botany 24(2): 189-195.